Dalam pertempuran antara Naga Langit dan Naga Bumi, Putri Hinoto, seorang peramal mimpi, meramalkan akhir dari umat manusia. Kamui Shirou, seorang remaja berusia 15 tahun, harus memilih apakah akan bersekutu dengan Naga Bumi untuk menghancurkan peradaban demi melindungi planet ini atau bersekutu dengan Naga Langit untuk menyelamatkan umat manusia.

Mengikuti keinginan terakhir ibunya, Kamui kembali ke Tokyo setelah enam tahun pengasingan diri. Di sana, ia berusaha mencuri Pedang Suci dari kuil yang dijaga oleh Kyougo Monou—ayah dari teman masa kecilnya, Fuuma dan Kotori. Namun, setelah upaya Kamui gagal, seorang sosok misterius berhasil memperoleh pedang tersebut.

Mengira Kamui adalah pria dalam nubuatnya, Hinoto mengirim Naga Surga untuk mengejarnya dan mengajaknya bergabung dengan mereka. Meskipun Kamui awalnya menolak takdirnya, serangan tanpa henti dari Naga Bumi terhadap orang-orang yang ia sayangi memaksanya untuk memutuskan apakah kehidupan teman-temannya harus diutamakan daripada nasib Bumi, dan akhirnya memilih pihak mana yang akan ia dukung.